一之濑四季突遭袭击,养父刚志带着他逃命时,四季得知自己继承着「鬼」的血脉,是「桃太郎」的血脉继承者-「桃太郎机关」追杀的目标。然而四季一直过着普通人的生活,他无法理解这一切,也无法接受刚志的解释。随后,四季被桃太郎机关的成员桃屋五月雨捕获。曾是桃太郎机关成员的刚志与五月雨对峙,以桃太郎之力,操控黑色细菌创造出大刀,奋力营救四季,但最终还是在激战中败北。四季亲眼目睹父亲被击倒,愤怒不已,于是他觉醒了鬼的力量,进入了失控状态。
对抗桃太郎的鬼机关成员──无陀野无人,救回了受伤失去意识的四季,并在他醒来后对其进行考核,以评估觉醒了鬼之血的四季是否能成为对鬼机关有用的人才。然而,四季此刻只想着向桃太郎五月雨报杀父之仇,于是无陀野改变了考核方式。受到无陀野攻击的四季在濒死之际进入失控状态,随后偷学到了无陀野使用和掌控鬼之血的方法,勉强通过了考核,成功入学由无陀野担任教官的鬼机关学校——罗刹学园,在这里,他将怀抱着复仇的决心,不断强化自己的力量。
入学罗刹学园的第一天,四季等新生被要求与无陀野进行「捉迷藏」考验,失败者将会被退学。四季受到同组的皇后崎迅挑衅,考验一开始便与对方展开激战。皇后崎施展鬼之力「血蚀解放」,让四季陷入苦战。四季试图以鬼之力应战却无法成功,逐渐被逼入绝境的他,心中充满不甘。在皇后崎自认胜券在握,准备给四季最后一击时,同组的屏风浦帆稀突然冲了出来。看到四季为了保护自己而受伤,帆稀情绪失控,发动了联自己都无法控制的「血之巨人」,逼得四季与皇后崎只能转入防守。
成功发动「血蚀解放」的四季,凭借由鬼之血具现出的枪击败了「血之巨人」,但因过度使用鬼之血而无法动弹。另一方面,皇后崎不顾倒下的四季与帆稀,依照「杀死扮鬼者即能毕业」的特殊规则挑战无陀野,却没能伤到未使用鬼之血力量的无陀野分毫,最终落败。时间所剩无几,连找出获胜条件之一的小球也变得困难。四季不愿放弃,提议与皇后崎合作,并成功从无陀野手中抢下球。抢到球的皇后崎一度想要独占胜利,但因不愿欠下四季人情,最终还是回到了四季这边。就在此时,「獏速通信」的獏・阿梦带来了某个消息。
无陀野得知鬼机关京都分部陷入危机,便带著四季等人前往救援。桃太郎机关战斗部队队长桃宫唾切与副队长桃草蓬对鬼机关发动攻击,并企图实施一项骇人的计画。另一方面,鬼机关京都分部正忙于治疗被送来的大批伤患,无陀野只能将四季托付给掩护部队总队长花魁坂京夜,自己则赶赴前线,阻挡桃太郎的袭击。皇后崎等人着手协助救护,这时四季被指派照看一名因桃太郎袭击而与双亲失散的少女「芽衣」。但不久之后,在被运来的遗体当中,竟然发现了芽衣的父母……
被运进据点的鬼的遗体中混入了唾切的细菌,被其操控的尸体开始袭击曾经的同伴。不具战斗力的掩护部队和伤者无力抵抗,京都分部因此陷入灭亡危机,于是花魁坂决定立即撤退。四季与同伴一起对抗尸体的攻击、协助众人撤离,但这种不得不杀死曾经同伴的状况令他深感愤怒。同时,无陀野正率领鬼部队与唾切等人交战。得知四季等人现状的无陀野打算带部队赶回京都分部,却被蓬所制造的巨大箱子困住。更糟的是,唾切创造出的怪物「阿栗」牺牲自己爆破了整个箱子……
掩护部队总队长花魁坂京夜与皇后崎,和入侵京都分部的唾切、蓬不期而遇。花魁坂下达指令,要皇后崎撤退。然而,蓬却利用桃之力造出巨大的黑色箱子,将京都分部团团围住。与此同时,与四季等人会合的皇后崎也发现逃生路线已被封锁。唾切释放的怪物「亚骨利」现身,开始袭击鬼机关众人,使掩护部队陷入混乱。此时,涟水鸡与手术岾辘轳逃进了一间小房间,但仍被一只亚骨利追上。失去战意的辘轳告诉水鸡只能靠她了,而水鸡则发挥全力以赴的天性,施展「血蚀解放」,正面迎击亚骨利。
受到亚骨利袭击的四季一行人走散了。涟水鸡虽用血蚀解放击倒了一只亚骨利,但依旧被接联出现的亚骨利不断追杀。目睹这一切的手术岾辘轳惊恐不已,什么都做不了。为什么自己会变成这样呢?他回忆起已故的初恋对象瑠瑠,正是因为她,自己才能够保持坚强。但自己现在这副模样,哪怕去了天堂也没有脸去见她。想到此处,辘轳决定鼓起勇气,参与战斗。另一方面,与芽衣一起逃跑的四季也陷入激战。芽衣已经抛弃一切,认为自己和父母一样注定会死去。面对如此绝望的芽衣,四季鼓励她要同绝望作斗争。同时,他也想到自己应该战斗,于是便将芽衣藏了起来,奋起反攻。
唾切向四季宣告自己即将使出全力,接着他打开棺材,里面出现了一位桃太郎。目睹对方竟不惜将伙伴都变成人偶的四季感到十分愤怒,而唾切则告诉他这具尸体是自愿成为人偶的。唾切利用桃太郎人偶的力量控制重力,将四季逼入绝境。另一方面,回到京都分部的无陀野面对被蓬封锁的入口,思考着对策。如果无陀野强行破坏封锁,地面会随之崩塌,地上的居民就会被埋入地下。这时,学生游折部从儿和帆稀也来到了现场。帆稀利用自己的能力制造地震,借此来疏散周围的人群。与此同时,皇后崎和蓬的战斗也越发胶着,皇后崎被蓬的战术压制,最终被困在了箱中。
当鬼与桃太郎在京都激战正酣的时候,五月雨的身影出现在了桃太郎机关位于东京的总部。面对21部队队长・桃严深夜的挑衅,五月雨好似置若罔闻,但他却宣布「鬼神之子」之一的四季必须由自己亲手杀死。另一边,唾切的目标也正是捕获这位鬼神之子,他想要活捉四季来进行研究,因此毫不留情地对四季发动攻击。四季耗尽血液倒地,唾切意欲当着他的面杀死芽衣,并嘲笑芽衣的父母是为了保护她而牺牲。此时,彻底陷入绝望的芽衣听见了四季的呼喊。虽然血液与力量都已耗尽,四季却仍然渴望自己能够拥有保护芽衣的力量。一瞬间,他的全身被庞大的烈焰包围,而这就是火焰鬼神「炎鬼」的力量。
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